平安市では人間、ジャコウネコ、天狗が三方に立ち、力を合わせて街の大車輪を回している。下鴨弥三郎（声：櫻井孝宏）はジャコウネコ界の名家・下鴨家の三男で、ジャコウネコでありながら自在に人間の姿に変身できるのが赤玉天狗先生。赤玉老人の呪力は以前ほどではなく、人間の美しい女性・弁天（声：能登麻美子）に熱烈な恋心を抱いている。弁天は非常に美しく、手に負えない性質を持っており、京都の秘密組織「フライデークラブ」のメンバーです。下鴨家の当主・宗一郎はジャコウネコに心酔しているが、数年前に西へ帰っており、何が起こったのかは未だに謎に包まれている。彼は4人の成績の悪い息子を残しました。長男の下鴨弥一郎（声：諏訪部順一）は古風で優柔不断で、次男は内向的で自閉症で、世のことだけを考えていませんでした。何事にも興味津々、弟の八代はネズミのように臆病。堤の森に住む下鴨家。母は、いつか亡き父の跡を継いで立派なジャコウネコになると信じている…。